影片讲述了新生代蜘蛛侠迈尔斯（沙梅克·摩尔 Shameik Moore 配音）携手蜘蛛格温（海莉·斯坦菲尔德 Hailee Steinfeld 配音），穿越多元宇宙踏上更宏大的冒险征程的故事。面临每个蜘蛛侠都会失去至亲的宿命，迈尔斯誓言打破命运魔咒，找到属于自己的英雄之路。而这个决定和蜘蛛侠2099（奥斯卡·伊萨克 Oscar Is aac 配音）所领军的蜘蛛联盟产生了极大冲突，一场以一敌百的蜘蛛侠大内战即将拉响！
艾瑞克·鲍扎 坎迪·米洛 彼特·麦尼科 卡洛斯·阿拉斯拉奇 金伯莉·布鲁克斯 彼得·布朗加特 雷切尔·巴特拉 露丝·克兰佩特 基思·弗格森 安德鲁·基希诺 尼克·西莫塔斯 韦恩·奈特 拉瑞恩·纽曼 弗雷德·塔特西奥
坂泰斗 中村源太 三川华月 上田丽奈 平川大辅 东地宏树 银河万丈 古川慎 榎木淳弥 寺岛拓笃 本泉莉奈 花轮英司 山本满太 林大地 波多野翔 兼政郁人 比嘉良介 松井晓波 小林直人 若林佑 荻野叶月 富田美忧
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